然而，时任凤阳巡抚兼督江北军务的李遂因争夺军功，却上书弹劾刘显、卢镗有放纵三沙倭寇过失，故造成了白驹场、茅花墩等地遭受洗劫的严重后果。嘉靖帝看了李遂奏章后，出于文贵武贱的习惯心态，夺去了刘显薪俸，交都察院核查，坐以刘显渎职罪名，第一次被革职。

嘉靖四十一年五月，广东沿海一带的倭寇又蜂拥而起。此时嘉靖国乱思良将，又急诏起用刘显任总兵官，镇守广东、福建一带海域军事防守。

适逢福建沿海又爆发了倭寇进犯侵扰，地方官府和驻防部队对这突如其来的倭寇都感到十分棘手，无法对付。刘显得到军报传令，火速率领大军赶赴增援。并与时任浙江都司佥事、参将戚继光一起协同作战，连续击败倭寇，并直接拔了倭寇的大本营，但凡进入福建沿海境内的倭寇无有幸存，全部消灭干净。

然而，贼心不死的倭寇又源源不断地大批涌窜至应天境内，并迅速攻下了兴化城。刘显所部当时因连续转战，兵力大减，与占据兴化的倭寇主力兵力悬殊，于是只好围而不攻，不敢冒昧开战。

结果没的说，刘显马上被再次弹劾，说他征剿倭寇不力。参劾上去后，嘉靖考虑到国家正值多事之秋，正是用人之际，不能自剪羽翼，于是下诏命令刘显戴罪立功。

此时倭寇又不断地攻夺重要海岸据点，在平海卫附近与明军形成了拉锯战。而打劫福建福清的另一支倭寇，也打算与平海卫的倭寇联手。好在倭寇的图谋被刘显识破，刘显遂与福建总兵官俞大猷合兵于遮浪半岛，将盘踞在遮浪的倭寇全部消灭干净。平海卫的倭寇闻讯打算逃跑，却被把总许朝光拦截打败，并将倭寇船只全部烧光。

这时戚继光也率领所部前来增援，与刘显、俞大猷三部平倭主力大会师，一同合力作战，将兴化一带的倭寇全部歼灭，收复了失陷的兴化城。

由于刘显在这一场歼灭广东、福建一带倭寇的战役中功勋显着，朝廷论功行赏，在他原有正三品都指挥佥事的级别上晋升两级，为正二品的都督佥事。此时，江北的扬州、淮安、泰州、南通等地的倭寇尚未完全歼灭平定，朝廷决定设总兵官于狼山，统制大江南北，刘显改任总兵官驻军狼山。

到任后，总兵刘显为履行行部考核地方官员的职责，要求皇帝能下一道谕旨给他，以便好节制知府以下这些地方官员。由于通州同知王汝对刘显心生妒嫉——刘显部驻扎通州附近，而王汝为文官，不肯被刘显节制——于是上书弹劾刘显，指责刘显的请求是对皇帝的不恭，是非分要求……于是刘显被降职处分。

没多久嘉靖帝驾崩，隆庆帝登基。此时的刘显已经吃够了文官的苦头，不敢再跟文官作对，但他没料到在南京附近为将，不仅不能跟文官顶牛，还要听南京守备勋臣招呼(无风注：南京其实才是大明正式首都，也有六部等留守机构，但多为虚设，南京真正的三大实权巨头为：南京兵部尚书、南京镇守太监、南京守备勋臣。这也是历史上崇祯自杀后，南明朝廷一时之间以时任南京兵部尚书史可法为首的主要原因。)，刘显因为身为武将却不知进献，被南京守备勋臣打压，非说他属下兵丁数目与在籍人数相差甚大，结果刘显就再次被“革职候勘”了。

刘显说到此处，脸上全是愤怒：“高公子，要说卫所兵丁人数与在籍人数不符，我大明数百镇，哪一镇能符？南京诸镇兵员与在籍人数相差之大，比我刘某人手下相差可大得多了，这些人何不自请处分，偏来说我？”